Un virus utilisé par une guêpe parasite a colonisé tous ses chromosomes

Résultats scientifiques

Les guêpes parasites Cotesia se développent à l’intérieur du corps de chenilles. Lors de la ponte de leurs œufs, elles injectent des particules produites grâce à un virus, intégré dans leur génome depuis 100 millions d’années. Le génome de Cotesia vient d’être assemblé à l’échelle des chromosomes. L’étude a permis de dresser pour la première fois une carte complète de l’organisation des gènes viraux dans le génome d’une guêpe parasite. Elle révèle que le génome viral s’est considérablement étendu jusqu’à coloniser tous les chromosomes de la guêpe. Dans le cadre de cette dispersion, une partie des gènes viraux reste néanmoins concentrée dans des régions spécialisées du génome, l’une d’elles représentant la majeure partie du bras court d’un chromosome. Ces résultats, parus dans Communications Biology, suggèrent que l’évolution d’un virus intégré dans un génome eucaryote est totalement différente lorsqu’il est utile à l’organisme qui le porte. En effet, les innombrables virus intégrés qui constellent les génomes sont considérés comme des vestiges d’infections anciennes voués à un lent déclin, n’apportant qu’en de rares cas une protection contre d’autres infections. Le virus de Cotesia se distingue par le fait qu’il est absolument nécessaire à la réussite du parasitisme. En effet, il introduit des gènes induisant une immunosuppression chez la chenille qui empêche la destruction des œufs de la guêpe, puis une manipulation complexe de la physiologie de l’hôte au bénéfice du parasite. Ceci explique sans doute son expansion exceptionnelle dans le génome de la guêpe. Des chercheurs de l’Institut de recherche sur la biologie de l'insecte (IRBI – CNRS / Université de Tours), le laboratoire Génétique des génomes (CNRS / Institut Pasteur), l’Institut d'écologie et des sciences de l'environnement de Paris (iEES – CNRS / Sorbonne Université / Univ. Paris-Est Créteil Val-de-Marne / INRAE / IRD), le laboratoire Génomique Métabolique (GM – CNRS / Université Evry-Val-d’Essonne / CEA), le laboratoire de biométrie et biologie évolutive (LBBE – CNRS / Université Claude Bernard / Vetagro Sup), et le laboratoire Évolution, génomes, comportement et écologie (EGCE – CNRS / IRD / Université Paris-Saclay) ont contribué à ces travaux.

Les virus ne sont pas toujours néfastes : ils peuvent apporter de nouvelles fonctions aux organismes qu’ils infectent. L’exemple le plus spectaculaire consiste en l’utilisation par des guêpes parasites du genre Cotesia d’un virus (nommé bracovirus) qu’elles ont intégré à leur génome au Crétacé, il y a 100 millions d’années. Ces guêpes attaquent des chenilles dans lesquelles leur progéniture se développe. Pour cela, elles fabriquent massivement des particules de bracovirus et les injectent, en même temps que leurs œufs, dans le corps de la chenille. Les particules infectent les cellules de l’hôte et les gènes viraux ainsi introduits assurent la production de facteurs de virulence. Ces derniers vont inhiber les défenses immunitaires de l’hôte et modifier de nombreux aspects de sa physiologie, rendant ainsi possible le développement des larves de guêpes à l’intérieur du corps de la chenille. Les guêpes Cotesia sont utilisées en lutte biologique du fait de leur redoutable efficacité contre certains lépidoptères ravageurs des cultures. En particulier, elles sont produites à grande échelle au Brésil depuis les années 80, pour traiter des millions d’hectares de cannes à sucre contre des chenilles foreuses de tiges, peu accessibles par les traitements phytosanitaires.

Un consortium international (France, Pays-Bas, Brésil, Etats-Unis) dirigé par l’Institut de Recherche sur la Biologie de l’Insecte (IRBI - CNRS/Université de Tours) vient de montrer, grâce à l’obtention d’un assemblage complet du génome de la guêpe, que les gènes du virus ont colonisé tous les chromosomes. Alors que les virus intégrés dans les génomes se dégradent en général peu à peu, finissant par être complètement éliminés, le bracovirus, au contraire, a fait l’objet d’une large expansion qui en fait un “virus géant”. En effet, son génome par sa taille, de près d’1 Megabase, soutient la comparaison avec les plus grands virus connus, comme le Mimivirus qui infecte les amibes. Les gènes viraux sont dans l’ensemble dispersés dans les chromosomes de la guêpe, cependant certaines régions concentrent des gènes spécialisés dans les fonctions virales essentielles comme la formation des particules et des cercles d’ADN qu’elles incorporent pour les introduire dans les chenilles. La plus grande, d’un ordre de grandeur comparable au Complexe Majeur d’Histocompatibilité (CMH) essentiel à l’immunité des mammifères, constitue la majeure partie du bras court du chromosome 5 (C5). La comparaison de ces régions entre différentes espèces de guêpes apparentées montre que cette architecture est conservée suggérant l’action de fortes contraintes évolutives dans leur maintien. Malgré l’activité massive de production des particules dans les ovaires, l’analyse de l’expression des gènes de l’immunité montre que la guêpe ne considère pas le virus comme un corps étranger. Ainsi, après 100 millions d’années de domestication, le virus a été complètement intégré à la physiologie de la guêpe.

Jusqu’à présent la domestication de virus complexes n’a été mise en évidence que chez les guêpes parasites mais elle pourrait constituer un mécanisme plus général de l’évolution permettant l’acquisition de nouvelles fonctions telles que la capacité de délivrer des gènes ou des protéines par l’intermédiaire de particules ou d’enveloppes virales.

Carte de l’organisation des gènes du bracovirus dans le génome de la guêpe parasite Cotesia  A. Les différentes localisations des gènes du bracovirus sur les chromosomes de Cotesia congregata sont représentées par des disques colorés dont la taille est proportionnelle au nombre de gènes. En bleu: régions du génome contenant les gènes de virulence incorporés dans les particules et exprimés dans les chenilles parasitées. Noter l’importance de la région située sur le bras court du Chromosome 5. En rouge: régions contenant les gènes impliqués dans la production des particules virales. La région virale du chromosome 7 en contient presque la moitié, si l’on ne compte pas les copies supplémentaires de gènes dispersées produites par duplications. Elle est amplifiée lors de la production des particules et code en particulier pour des composants structuraux majeurs des particules. Les disques en rouge plus foncé correspondent à une famille de gènes hyper-diversifiée par duplications comprenant 35 copies dont jusqu’à 10 sont localisées au même site (C8). B Macro-photographie de la guêpe C. congregata (crédit Hans Smid).
Carte de l’organisation des gènes du bracovirus dans le génome de la guêpe parasite Cotesia  A. Les différentes localisations des gènes du bracovirus sur les chromosomes de Cotesia congregata sont représentées par des disques colorés dont la taille est proportionnelle au nombre de gènes. En bleu: régions du génome contenant les gènes de virulence incorporés dans les particules et exprimés dans les chenilles parasitées. Noter l’importance de la région située sur le bras court du Chromosome 5. En rouge: régions contenant les gènes impliqués dans la production des particules virales. La région virale du chromosome 7 en contient presque la moitié, si l’on ne compte pas les copies supplémentaires de gènes dispersées produites par duplications. Elle est amplifiée lors de la production des particules et code en particulier pour des composants structuraux majeurs des particules. Les disques en rouge plus foncé correspondent à une famille de gènes hyper-diversifiée par duplications comprenant 35 copies dont jusqu’à 10 sont localisées au même site (C8). B Macro-photographie de la guêpe C. congregata
Crédit : Hans Smid
cotesia 6 especes
Photos d'individus des six espèces de Cotesia dont le génome a été décrypté (crédit H. Smid et R. Copeland)

 

Les objectifs de développement durable

odd

  • ODD 2 : Faim zéro, renforcer les systèmes durables de production agricole

Ce travail apporte des connaissances fondamentales sur le patrimoine génétique d'auxiliaires de l'agriculture. Différentes espèces de Cotesia sont utilisées en lutte biologique pour lutter contre les chenilles foreuses de tiges. En particulier les micro-guêpes Cotesia flavipes sont massivement produites au Brésil depuis les années 80 pour traiter des millions d'hectares de cultures de canne à sucre.

Références

Chromosomal scale assembly of parasitic wasp genome reveals symbiotic virus colonization. Jérémy Gauthier, Hélène Boulain, Joke J.F.A. van Vugt, Lyam Baudry, Emma Persyn, Jean-Marc Aury, Benjamin Noel, Anthony Bretaudeau, Fabrice Legeai, Sven Warris, Mohamed Amine Chebbi, Géraldine Dubreuil, Bernard Duvic, Natacha Kremer, Philippe Gayral, Karine Musset, Thibaut Josse, Diane Bigot, Christophe Bressac, Sébastien Moreau, Georges Periquet, Myriam Harry, Nicolas Montagné, Isabelle Boulogne, Mahnaz Sabeti-Azad, Martine Maïbèche, Thomas Chertemps, Frédérique Hilliou, David Siaussat, Joelle Amselem, Isabelle Luyten, Claire Capdevielle-Dulac, Karine Labadie, Bruna Laïs Merlin, Valérie Barbe, Jetske G. de Boer, Martial Marbouty, Fernando Luis Cônsoli, Stéphane Dupas, Aurélie Hua Van, Gaelle Le Goff, Annie Bézier, Emmanuelle Jacquin-Joly, James B. Whitfield, Louise E.M. Vet, Hans M. Smid, Laure Kaiser-Arnault, Romain Koszul, Elisabeth Huguet, Elisabeth A. Herniou and Jean-Michel Drezen. Communications Biology.

Contact

Jean-Michel Drezen
Institut de recherche sur la biologie de l'insecte (IRBI – CNRS / Université de Tours)