Vivre en association ou comment la coopération symbiotique confère un avantage dans l’adaptation à la vie terrestre

L’acquisition et le maintien d’associations symbiotiques sont considérés comme des conditions nécessaires à la colonisation du milieu terrestre car les symbiotes permettent à l’hôte d’utiliser des ressources alimentaires en faible qualité. Ainsi, les symbiotes du tube digestif des arthropodes qui se nourrissent de plantes sont connus pour augmenter l’efficacité de la dégradation de la lignocellulose et/ou pour fournir des nutriments rares à leurs hôtes.
Dans le monde vivant, les organismes capables de dégrader par leurs propres moyens la lignocellulose, comme certains champignons et certaines bactéries, sont très rares et la plupart engagent des coopérations avec des membres du microbiote (ensemble des microorganismes associés à l’hôte) contenus dans leurs tubes digestifs ou dans des organes spécialisés comme chez les ruminants ou les termites. Les invertébrés du sol membres de la faune des décomposeurs font face au même défi : comment dégrader efficacement la biomasse végétale ? Si beaucoup d’espèces possèdent certaines enzymes spécialisées, ou CAZymes pour Carbohydrate-Active enZymes, très peu possèdent un répertoire complet leur permettant une digestion efficace. Pour pouvoir digérer les débris végétaux dont ils se nourrissent, ils doivent donc mettre en place des coopérations avec les microorganismes symbiotiques qu’ils hébergent. L’analyse de ces systèmes d’interactions dans le supraorganisme (ou holobionte) associant hôte et microbiote est un enjeu scientifique qui doit permettre : (i) de mieux comprendre, d’un point de vue fondamental, comment s’établissent les associations symbiotiques dans le monde vivant ; (ii) de mesurer l’impact de ces interactions sur l’évolution des espèces ; et (iii) d’ouvrir des perspectives dans la recherche de nouvelles stratégies innovantes dans la valorisation de la biomasse végétale.
Dans ce cadre, les isopodes terrestres ou cloportes constituent un modèle unique car ce sont des Crustacés appartenant à la macrofaune des décomposeurs ayant conquis avec succès les écosystèmes terrestres. Des études précédentes ont montré qu’ils sont très perméables aux bactéries environnementales [1]. Une grande diversité symbiotique a été observée dans leur tractus digestif [2, 3, 4] mais le rôle fonctionnel de ce microbiote dans la nutrition est encore mal compris. L’étude parue dans la revue Microbiome et conduite par une équipe du Laboratoire Ecologie et Biologie des Interactions de Poitiers avait pour objectif d’évaluer les contributions respectives de l’hôte et de ses microorganismes symbiotiques dans ce processus clé de l’adaptation à la vie terrestre.
Pour ce faire les auteurs ont identifié tous les gènes codant des CAZymes dans l’holobionte du cloporte commun Armadillidium vulgare. Les résultats montrent l’existence d’un répertoire enzymatique complémentaire entre l’hôte et son microbiote pour assurer la digestion de la lignocellulose à l’instar de ce qui est connu chez les termites. Les communautés microbiennes impliquées peuvent être différentes selon l’origine et le régime alimentaire des hôtes. Cependant, les chercheurs enregistrent une redondance fonctionnelle qui permet d’assurer la dégradation de la lignocellulose quelque que soit le type d’association.
Les résultats de cette étude permettent d’apporter un regard nouveau sur le rôle des associations symbiotiques dans les mécanismes d’adaptation à la sortie de l’eau d’un groupe de crustacés ayant enregistré un succès évolutif majeur dans la conquête du milieu terrestre. Elles apportent également des informations sur l’activité biologique et la fertilité des sols.

Outre cet aspect fondamental, cette étude ouvre des perspectives dans la recherche de stratégies innovantes de valorisation de la biomasse végétale. En effet, certaines espèces de cloportes sont inféodées à des milieux tels que les sols forestiers ou les composts. L’identification de CAZymes, jusqu’ici inconnues chez ces espèces et leur cortège microbien ouvrent des perspectives en terme de technologies inspirées de la nature telles que la valorisation des déchets agricoles dans des domaines aussi variés que les biocarburants, les biogaz et les biomatériaux.

Notes
1. Dittmer J, Lesobre J, Moumen B & Bouchon D (2016) Host origin and tissue microhabitat shaping the microbiota of the terrestrial isopod Armadillidium vulgare. FEMS Microbiol. Ecol. 92(5):fiw063.
2. Bouchon D, Zimmer M & Dittmer J (2016) The terrestrial isopod microbiome: an all-in-one toolbox for animal–microbe interactions of ecological relevance. Front. Microbiol. 7:1472.
3. Dittmer J, Beltran‐Bech S, Lesobre J, Raimond M, Johnson M & Bouchon D (2014) Host tissues as microhabitats for Wolbachia and quantitative insights into the bacterial community in terrestrial isopods. Molecular Ecology 23(10):2619-2635
4. Dittmer J & Bouchon D (2018) Feminizing Wolbachia influence microbiota composition in the terrestrial isopod Armadillidium vulgare. Scientific reports 8 (6998 ) doi :10.1038/s41598-018-25450-4

Référence
Bredon M., Dittmer J., Noel C., Moumen B. & Bouchon D. - Lignocellulose degradation at the holobiont level: teamwork in a keystone soil invertebrate. Microbiome, 17 september 2018.
DOI : 10.1186/s40168-018-0536-y